Das Rennen wurde von Anthony St. Leger, einem Offizier und Politiker, der in der Nähe von Doncaster (England) lebte, ins Leben gerufen. Ursprünglich wurde es als "A Sweepstake of 25 Guineas" bezeichnet, und seine ursprüngliche Distanz betrug zwei Meilen. Die Regeln sahen vor, dass Hengste und Wallache 51 Kilos tragen mussten und Stuten eine Erlaubnis von 1 Kilo erhielten.

Das Eröffnungsrennen fand am 24. September 1776 in Cantley Common statt. Die erste Siegerin war eine namenlose Stute aus dem Besitz des Veranstalters, des 2. Marquess of Rockingham. Die Stute wurde später Allabaculia genannt.

Der Titel St. Leger Stakes wurde 1776 bei einer Dinnerparty im Red Lion Inn am Market Place in Doncaster festgelegt, bei der das Rennen des folgenden Jahres besprochen wurde. Es wurde vorgeschlagen, das Rennen zu Ehren des Gastgebers, des Marquess of Rockingham, Rockingham Stakes zu nennen, aber der Marquess schlug vor, es stattdessen nach Anthony St. Leger zu benennen. Das Rennen wurde 1778 an seinen heutigen Austragungsort, Town Moor, verlegt.

Zu nationaler Bekanntheit gelangte das Rennen im Jahr 1800, als ein Pferd namens Champion das erste Derby-St. Leger-Doppel gewann. Die Länge des Rennens wurde 1813 auf 3000m verkürzt und ist seither trotz einiger kleinerer Änderungen weitgehend gleich geblieben. Der Sieg von West Australian im Jahr 1853 machte den ersten Erfolg in der Triple Crown perfekt.

Das St. Leger Stakes wurde 1906 für Wallache geschlossen. Während des 1. Weltkriegs wurde es nach Newmarket verlegt, und die Ersatzveranstaltung wurde September Stakes genannt. Wegen des Ausbruchs des 2. Weltkriegs wurde das St. Leger 1939 abgesagt und im folgenden Jahr im November in Thirsk ausgetragen. Für den Rest dieser Zeit wurde es in Manchester (1941), Newmarket (1942-44) und York (1945) ausgetragen.

Das Rennen wurde 1989 nach Ayr verlegt, nachdem das geplante Rennen in Doncaster aufgrund von Bodensenkungen abgebrochen wurde. Das Rennen 2006 fand in York statt, weil der reguläre Austragungsort wegen Sanierungsarbeiten geschlossen war.

Das St. Leger Stakes hat eine Reihe ähnlicher Veranstaltungen in der ganzen Welt inspiriert, auch wenn viele davon nicht mehr auf dreijährige Pferde beschränkt sind. Zu den europäischen Varianten gehören das Irish St. Leger, der Prix Royal-Oak, das Deutsche St. Leger, das St. Leger Italiano und natürlich das Schweizer St. Leger.

Der St. Leger Club wurde auf Initiative und durch unseren Ehrenpräsidenten Bruno Sigrist in Luzern gegründet. Bis zu Baubeginn der Untertunnelung Allmend Luzern durch die Zentralbahn, wurden sämtliche St. Leger Rennen auf der Rennbahn Allmend Luzern ausgetragen. 

Während der mehrjährigen Bauzeit, wich man für die Durchführung 

gezwungenerweise und vorübergehend nach Avenches aus. Nachdem feststand, dass Luzern als Austragungsort definitiv nicht mehr in Frage 

kommt, sah sich der Club mit einem enormen Mitgliederschwund der Luzerner Fraktion konfrontiert, seine Existenz und damit die Finanzierung des Rennen waren in höchster Gefahr. 

Auf der Suche nach Rettung wurde dann der Kontakt mit Zürich Dielsdorf gesucht. Für die Austragung des Rennens müssen auch Faktoren wie Bahngeometrie, Herbstrenntage und die Möglichkeit, Clubmitglieder zu gewinnen, berücksichtigt werden. Diese Voraussetzung bot das Umfeld Zürich-Dielsdorf. 

Dank einer gemeinsamen Hauruckübung mit dem Rennvereinspräsidenten Toni Kräuliger und seinen Verbündeten, der  Genossenschaft Pferdesport Luzern Allmend unter der Federführung von Andreas Lanter und den Ehrenpräsidenten Bruno Sigrist und Jürg Schneider gelang die Übernahme des Clubs und die Überführung in den Raum Zürich.